Pourquoi les organismes planctoniques sont-ils si beaux?

 


 
 

En voilà une drôle de question ! Ne dirait-on pas une question d’enfant, à la fois naïve et profonde ?

Le fait est que les diatomées, les radiolaires, les desmidiées, les dinoflagellés, les petits entomostracées, et tant d’autres groupes biologiques planctoniques de taille microscopique ont des formes étonnantes, très souvent ornementées et d’une grande finesse. Tout ceci fait notre bonheur à nous autres microscopistes, et nous n’avons pas à nous en plaindre, mais pourquoi tant de formes, tant de variété? Quel peut être le sens d’une beauté aussi secrète, qui, dans la nature, ne peut être vue par personne? Et pourquoi sont-ce plus précisément les organismes planctoniques et non mobiles par eux-mêmes qui arborent les formes les plus délicates et les plus extravagantes ?

Un élément de réponse nous a été fourni par un groupe de chercheurs allemands * qui ont publié dans le numéro du 20 février 2003 de la revue NATURE une étude de l’ornementation des frustules de diatomées, vue sous l’angle de la théorie synthétique de l’évolution.

Des structures efficaces et résistantes

Ces chercheurs ont remarqué que beaucoup de frustules, agrandis à l’échelle d’un bâtiment, formeraient des édifices résistants, stables et légers.

L’architecte américain Buckminster Fuller s’était fait la même réflexion dans les années 1940, en observant des radiolaires, ce qui l’avait conduit à l’invention des dômes géodésiques, dont la structure de la Géode de la Cité des Sciences à Paris est un exemple.

Plus récemment, quand on a découvert que le carbone pouvait adopter une structure à 60 atomes, en ballon de football, et d’autres formes dérivées (nanotubes de carbone), on a rapproché ces étranges molécules des dômes géodésiques étudiés par Fuller, et on les a baptisés collectivement « Fullerènes ». On aurait pu aussi bien les baptiser « Radiolairènes », car les radiolaires avaient incontestablement l’antériorité !

Des boucliers?

Frustules de diatomées et squelettes de radiolaires sont donc des structures statiquement efficaces. Ceci suggère un rôle de protection mécanique, qui avait été envisagé dès 1838, mais en fait peu étudié en tant que tel. Comme les diatomées sont à la base de nombreuses chaînes alimentaires et que de très nombreux organismes planctoniques s’en nourrissent avec succès, cette hypothèse d’une fonction défensive des frustules, d’une efficacité manifestement relative, s’est dissipée dans l’arrière-plan des innombrables études dont les diatomées ont fait l’objet.

Cependant, dans un environnement planctonique où ces algues sont soumises à une intense prédation, tout mécanisme qui peut réduire leur mortalité aura nécessairement un impact sur la co-évolution de tous les autres organismes participant de cet environnement.

 
 

C’est pour apprécier l’importance du rôle éventuellement protecteur des frustules que nos chercheurs ont entrepris l’évaluation de la résistance mécanique de trois espèces océaniques, une pennate, Fragilariopsis kerguelensis, largement répandue dans l’océan circumpolaire austral puisqu’elle est la nourriture principale du krill, et de deux espèces boréales représentatives de la forme classique centrée, en « boîte de camembert », Thalassiosira punctigera et Coscinodiscus granii.

 
 

Fragilariopsis kerguelensis

Thalassiosira punctigera

 
 

 

   
 

Frustules à la casse

Cette étude s’est faite selon deux approches . L’une, expérimentale, a consisté à écraser consciencieusement des frustules à l’aide de micro-éprouvettes de verre, de résistance calibrée. L’autre a été de simuler à l’aide d’un logiciel d’analyse par éléments finis la forme d’un frustule, et de faire varier sur ce modèle les détails de l’ornementation en testant à chaque fois la résistance calculée.

Les résultats sont spectaculaires. Expérimentalement, F. kerguelensis supporte avant rupture une pression répartie équivalente à 100 à 700 tonnes/m² (10 à 70 bars).

Le matériau dont est constitué le frustule (des particules de silice amorphe dans une matrice organique) a des performances peu banales : la méthode expérimentale suivie n’a pas permis d’atteindre la contrainte de rupture en flexion des anneaux formant en partie les parois des diatomées centrées (pleura), ni même de dépasser la limite élastique ! (vues "a" ci-dessous). Le Module de Young a été évalué à 22.4 GPa (b et c).

Mais c’est la simulation qui donne les indications les plus intéressantes:

Il apparaît que, à quantité de matière égale, l’ornementation en côtes latérales augmente la résistance de 60% en déviant efficacement les contraintes localisées, ce qui ne surprendra aucun ingénieur. Le rôle des perles est plus subtil. Lorsqu’une rupture s’amorce, la présence de perles oblige la ligne de fracture à contourner ces obstacles et à augmenter la surface de rupture dans le matériau et donc l’énergie nécessaire pour briser le frustule. La résilience de la structure est donc augmentée. Ceci est conforté par l’observation expérimentale que la rupture, lors d’une contrainte suffisante, peut s’étaler sur plusieurs secondes. Il s’agit d’une sorte de déchirure, les obstacles formés par les perles cédant successivement.

Le glaive et le bouclier, air connu...

Les diatomées vivent donc dans des coques résistantes, et l’ornementation augmente cette résistance à quantité de matière égale. Pour parfaire la démonstration que les frustules sont des armures qui ont un rôle défensif, les chercheurs ont comparé le valeurs obtenues avec les capacités des appareils masticatoires des espèces prédatrices.

La conclusion est claire : pour fournir les 750 µN nécessaires pour briser la coriace F. kerguelensis, il faut un muscle d’au moins 50 µ de diamètre, et un système broyeur efficace comportant des parties siliceuses au moins aussi dures que les frustules, ce qui à l’évidence exclut beaucoup d’espèces, notamment parmi les plus petites. De fait, il a été prouvé par d’autres travaux que d’une part des diatomées peuvent survivre à l’ingestion par un copépode si elles n’ont pas été brisées, et que d’autre part les plus petits copépodes sélectionnent d’autres proies. On les comprend !

Les Diatomées sont bien sûr mangées quand même, mais par des animaux plus gros, et dont elles freinent sensiblement la voracité. Si les prédateurs sont plus gros, c'est en général qu'ils sont moins nombreux et situés plus haut dans les chaînes alimentaires. La pression de prédation est ainsi diminuée. Malheureusement pour elles, les diatomées sont aussi victimes d’autres prédateurs spécialisés (ciliés, dinoflagellés) qui ont développé des mécanismes leur permettant de les digérer sans les briser.

Cette intéressante étude montre donc que les frustules sont un moyen efficace de protection contre de nombreux prédateurs, et que leur présence confère aux Diatomées un avantage sélectif par rapport à d’autres espèces d’algues unicellulaires dont le taux de croissance est comparable, ce qui explique leur large succès évolutif dans de nombreux milieux et leur pérennité dans l’histoire de la vie. Elles représentent aujourd’hui 75% du phytoplancton marin en biomasse et 40% en nombre d’espèces !

Les auteurs de cette étude pointent dans leur papier le fait que, compte tenu des énormes biomasses qui sont en jeu, cette course aux armements entre les diatomées et leurs prédateurs a certainement joué un rôle majeur dans les cycles géo-biochimiques dans l’océan.

L'obligation de l'élégance

Les diatomées sont en concurrence entre elles et avec d’autres organismes pour l’accès à la silice libre dans l’eau de mer. Il ne leur suffit pas d’avoir une cuirasse épaisse et indestructible: si la fabrication de cette cuirasse coûte trop de ressources physiques et énergétiques, d’autres algues moins exigeantes se développeront plus vite en plus grand nombre et élimineront leurs concurrentes de l’environnement. Il existe donc une pression de sélection qui favorise l’économie de matière, et donc les structures graciles et néanmoins solides.

Les frustules aux ornements variés que nous observons, les formes tridimensionnelles et même la taille des diatomées, sont le résultat d’un équilibre dynamique entre l’intérêt qu’elles ont à être caparaçonnées pour résister à leurs prédateurs, et en même temps à être légères et sveltes, construites avec le moins de matière possible… Cet équilibre dépend des paramètres du milieu physique d’une part, de l’écosystème d’autre part, et varie donc dans l’espace et dans le temps. Il n’y a pas une solution unique…

Nous savons donc maintenant pourquoi nous avons de magnifiques frustules à observer au microscope...

Ce que les chercheurs allemands ont démontré pour les diatomées vaut probablement aussi pour les radiolaires, et nous suggère, au delà de ces espèces cuirassées, une clé pour la compréhension de beaucoup de formes planctoniques.

La théorie du plancton qui coule

On m’a enseigné autrefois que les organismes planctoniques étaient dotés de longues excroissances pour pouvoir flotter passivement dans l’océan, et ne pas couler inexorablement dans les profondeurs. Il semble que cette façon de voir les choses reste aujourd'hui le concept de référence s’agissant des formes planctoniques.

Le fait est que beaucoup d’espèces ont une densité spécifique supérieure à celle de l’eau de mer, et que l’augmentation du rapport surface/volume est une des voies possibles pour lutter contre l’enfoncement, la viscosité de l’eau jouant un rôle majeur à très petite échelle (principe de Reynolds). Mais j'objecterais qu'il y de grande chances que les mesures de densité aient été faites sur des organismes morts, qui coulent, en effet. La matière organique est continuellement drainée vers le fond. C'est d'ailleurs en partie ce qui nous permet d'avoir du pétrole quelques dizaines de millions d'années plus tard...

Mais vivants, ces organismes se maintiennent à flot vaillament. Nombre d'entre eux ont en effet des moyens d’adapter leur flottabilité, soit en synthétisant des lipides, soit en entretenant dans leur cytoplasme des micro-vacuoles de CO2, soit encore par modification de la concentration de certains ions. Ils sont donc capables de flotter tant qu'ils sont vivants, et ils arborent néanmoins de longs appendices…

On observe par ailleurs des migrations verticales d’une partie du plancton (principalement le zooplancton) entre le jour et la nuit, sur plusieurs dizaines de mètres, et les espèces concernées ont elles aussi de longues excroissances.

La flottaison passive par effet de viscosité n’est donc au mieux qu’une explication partielle pour rendre compte des formes complexes observées.

Une autre façon de voir

J’avance ici une autre hypothèse. Les longues épines, les appendices ramifiés, les voiles chitineux, les enveloppements de mucilage ou de gélatine, les associations en chaînes avec des congénères, ne s’agit-il pas plutôt des manifestations diverses d’une même tendance à résister mécaniquement à l’ingestion?

Selon les échelles, les organismes planctoniques devront faire face à l'ingestion in toto, par gobage, qui est celle que pratiquent les petits poissons, ou l'ingestion dans le tunnel de broyage que constitue le pharynx des euphausiadées (krill) et des copépodes, forme de prédation que subissent les diatomées. Les mécanismes de résistance ne seront pas les mêmes.


 
 

Quand on observe cette larve de crabe porcelaine au corps minuscule doté d’épines immenses, on voit qu’il faut ouvrir une bien grande bouche pour faire un bien maigre repas...


 


Cette larve d’oursin semble avoir adopté la même stratégie.
 
 
Et ce dinoflagellé du genre ceratium aussi.
 
 

 

Les trois exemples ci-dessus sont à peu près à la même échelle, et on observe une convergence évolutive quant aux solutions trouvées: peu d'épines, mais longues et rigides. Je ne pense pas que ces épines aident en quoi que ce soit à la flottaison à cette échelle …

 

 



Observons des diatomées qui s’associent entre elles pour occuper avec leur corps tout en longueur le maximum de volume, comme ces Asterionella : pas facile d’avaler d’un coup cette croix rigide que l’on ne peut pas croquer par morceaux !

 
 

 

Ces diatomées Chaetoceros, non contentes d’être individuellement solides, s’associent entre elles et ont, en plus, de longues soies qui maintiennent leurs ennemis à distance. Pas moyen de les déguster une par une. Il faut être assez gros pour pouvoir avaler tout le paquet.
 
 

Ces Thalassiosira visent le même résultat avec une remarquable économie de matière, grâce aux tubes qui relient les centres de leurs frustules.

 

 
 

La théorie du plancton qui coule est mise à mal, à mon sens, dans cet exemple.

Voici des copépodes d'eau douce et d'autres marins: Comme c'est bizarre, en eau douce où ils sont plus souvent prédateurs que proies, ils n'ont pas besoin d'appendices pour ne pas couler!

Mais en mer où ils servent de garde-manger à tout le monde, ils auraient besoin de bouées hypertrophiées? L'eau de mer est pourtant plus dense, non?

 

 
 

L'apparition de plumets à cette échelle est intrigante. Peut-être s'agit-il d'un autre mécanisme de résistance au gobage. Les plumets seraient, selon moi, des sortes d'ancres flottantes qui, en exploitant la viscosité de l'eau, empèchent le gobage du corps seul. Comme pour les épines, le résultat serait de déplacer la prédation vers des espèces plus grandes et donc moins nombreuses.

On remarque aussi que les formes benthiques qui ne sont pas exposées passivement à la prédation comme les espèces planctoniques ont des formes ramassées sans appendice. Ces espèces ont sans doute un autre jeu à jouer pour se protéger: discrétion, mobilité, exploitation des caches naturelles.

 
 

 

Je suis sûr que vous aurez à l’esprit mille autres exemples, tirés de votre expérience de microscopiste. C'est dans des milieux ouverts exposés passivement à la prédation que vous trouverez le plus souvent les formes les plus délicates .

 

La théorie du bel incomestible

Je suis ainsi conduit à formuler modestement, en amateur, ma petite théorie (je serais très surpris qu'elle n'ait pas déjà été formulée par d’autres, mieux qualifiés !…) :

Pour un organisme planctonique qui, par définition, n’est pas doté d’une mobilité propre suffisante pour échapper aux prédateurs, il est avantageux d’être difficile à avaler !

Autrement dit, si, à quantité de matière vivante égale, une espèce, ou une population à l’intérieur d’une espèce, est plus difficile à ingérer qu’une autre, elle bénéficie d’un avantage adaptatif, et le caractère qui confère cette résistance à l’ingestion, quel qu'il soit, a toutes chances d’être sélectionné. A ce jeu, les diatomées ont trouvé un "truc" particulièrement efficace avec leurs cuirasses de silice. 

Pour les autres organismes planctoniques, ce mécanisme tend à augmenter la proportion des espèces aux formes graciles, toutes en longueur ou bien dotées de longues épines, de soies, de plumets ou de gaines gélatineuses qui gènent l'ingestion par les prédateurs et maintiennent à distance les plus petits d'entre eux.

Une conséquence indirecte est que les formes les plus délicates, les plus ornementées, les plus pures dans leur efficacité, sont aussi les plus représentées, et nous les trouvons belles !

Nous voilà ramenés à la question du titre.

Cette théorie serait falsifiable par une analyse statistique des différents mécanismes de prédation en milieu planctonique (gobage, capture et broyage/mastication, perforation et aspiration du contenu, envenimation, etc...), à chaque échelle et pour chaque type d'organisme. L'efficacité des défenses pourrait être évaluée par des expériences physiques. L'identification des corrélations et des convergences évolutives permettrait alors de conforter ou d'infirmer la théorie.

 

 
 

Le pourquoi et le comment

La question d’enfant du titre n’était donc pas si naïve, mais tout n’est pas dit pour autant. Si l’on a répondu de façon convaincante au « pourquoi » des frustules ornementés des diatomées, et si l’on entrevoit comment répondre à d’autres « pourquoi » concernant les formes planctoniques complexes, le « comment » reste toujours aussi mystérieux…

Pensez que les diatomées réalisent à froid, avec une efficacité énergétique impressionnante, le dépôt sélectif de silice amorphe avec une précision et une spécificité de forme stupéfiantes. Comment font-elles ? Aucune idée !  Nous ne savons former la silice qu’à plus de 1.700 degrés ! Savoir les imiter constiturait d'ailleurs une percée technologique majeure.

D’une façon générale, la biologie de ce début du 21 ème siècle a peu d’outils conceptuels pour rendre compte de la forme dans le vivant, en dépit de ses progrès fulgurants. On comprend désormais assez bien comment on passe de l’ADN à la protéine, mais encore assez mal comment on va du gène à la forme, et encore plus mal, voire pas du tout, comment le génome influence les comportements innés.

Heureusement, nous aurons toujours des questions d’enfant à nous poser !

 

 


 

Références de l'article cité:

- "Architecture and material properties of diatom shells provide effective mechanical protection"
( in NATURE, VOL 421, 20 FEBRUARY 2003)

- Christian E. Hamm §, Rudolf Merkel #, Olaf Springer ¤, Piotr Jurkojc ¤, Christian Maier #, Katrin Prechtel #
& Victor Smetacek §

- § Alfred Wegener Institut for Polar and Marine Research, 27570 Bremerhaven, Germany
- #
Technische Universität München, Physics Department (Biophysics Group E22), 85748 Garching, Germany

- ¤
Hochschule Bremen - University of Applied Science, 28199 Bremen, Germany

 

 

Nota:
Je remercie les auteurs des photographies illustrant mon propos et tout particulièrement les auteurs du site, J.M. Cavanihac et D. Voisin qui ont fourni des images précieuses que j'ai puisées dans leurs articles.